حان موعد خروج مصاصي الدماء من التابوت في جميع أنحاء البلاد بعد اختراع مضخات للدم الاصطناعي. في لويزيانا، تُغرم سوكي ستيكهاوس، نادلة تمتلك قدرات التخاطب الذهني، بمصاص دماء مثير يدعى بيل كومبتون.

يجازي بيل سوكي عن طريق إنقاذها من انتقام مجموعة راتريز، فيضمد جراح النادلة المصابة بدمه ويتركها لوحدها تعيشُ مشاعر فياضة. وفي وقت لاحق، تدعوه إلى بيت غران لحضور حفلة تعارف.

عند إحباط محاولتهم لتدمير سوكي، يتراجع مالكولم، ليام وديان بعد تدخل بيل. وفي الوقت نفسه، في منطقة ميرلوت، يبحث سام عن علاج على المدى القصير لوحدته التي دامت طويلا. في حين تسعى تارا إلى تفادي غضب والدتها مدمنة الكحول.

تحاول تارا إطلاق سراح جيسون من السجن بعد اتهامه بجريمة قتل وقعت في منطقة بون تون ولكنها لا هي ولا لافاييت يملكان الترياق لمرضه الحالي. وفي الأثناء، بينما يحاولان مساعدة جيسون، تقنع سوكي بيل بفكرة اصطحابها إلى حانة فانغتازيا لمصاصي الدماء.

بعد رفضه من قبل سوكي، يفوز بيل بقلوب مستمعي أديل في الكنيسة بعد مشاركتهم ذكرياته الحية من الحرب الأهلية، على الرغم من شكوك أندي وباد في القصة. وفي الوقت نفسه، يحاول سام الاستفادة القصوى من الفرصة التي سنحت له مع سوكي، على الرغم من أنها لا تبدو على استعداد للإرتباط.

بعد مرورها بحالة نفسية مأساوية، تبحث سوكي عن ملجأ من نشاز صديقاتها وأصوات الجيران المنبثقة من الداخل. وفي الوقت نفسه، ترحب تارا بمبادرات والدتها، ليتي ماي، لتخليص نفسها من الشيطان وهي الآن في حاجة إلى مساعدة ابنتها.

"تحث اعترافات سوكي، عن طفولتها المؤلمة وعن عمها بارتليت، مصاص الدماء بيل إلى اتخاذ قرار. وفي الوقت نفسه، توافق تارا على طرد الأرواح الشريرة لتخليص ليتي ماي من الشيطان رغم شكوكها، ويتوجه جايسون إلى حانة فانغتازيا حيث يلتقي بامرأة شابة جريئة اسمها ايمي. "

تبدو تارا مندهشة من تحول ليتي ماي، وهي تفكر في الخضوع لعلاج مماثل بعد شن هجوم عنيف على سوكي وسام. في الأثناء، تنال صديقة جيسون الجديدة إعجاب الحشود في ميرلوت بينما تظهر فقط الجانب المظلم لجايسون خاصة عند انتهاء عصير مصاصي الدماء.

"يخرق بيل قواعد مصاصي الدماء في حماية سوكي، ويجب عليه دفع الثمن باهظا نتيجة لذلك. وفي الوقت نفسه، يتخطى كل من جايسون وايمي المحرمات الخاصة بهم عن طريق خطف مصاص دماء يدعى إدي لشرب دمه، كما تتشاور تارا مع الآنسة جانيت حول طرد الأرواح الشريرة داخلها.

بعد وقوعه في موقف المساومة، يعترف سام بسر لسوكي. في الأثناء وظنا منها أنها قد تخلصت من الشيطان، تحتفل تارا مع ليتي ماي .... ولكن سرعان ما يحتد غضبها عندما تكتشف نوايا الآنسة جانيت الحقيقية.

يلتزم بيل بشروط المحاكمة، على الرغم من أنه واريك يدركان أن جيسيكا ليست كما هي في الظاهر. في الأثناء وفي محاولة لحل اللغز وراء رؤيتها الأخيرة، تتوجه سوكي إلى متجر للفطائر مع سام.

في نهاية الموسم الأول، تكتشف سوكي الرابط بين سلسلة من جرائم القتل في بون تان، وينتهي بها المطاف إلى مشاهدة القاتل عن كثب. وفي الوقت نفسه، تحاول تارا إعادة المياه إلى مجاريها مع ماريان، كما يتلقى جيسون دعوة جديدة بعد آخر زيارة له في السجن.

تحصل جريمة قتل وحشية خارج شارلوت، الأمر الذي أحدث صدمة بين سكان بون تامب. في هذه الأثناء، تخضع العلاقة ما بين سوكي وبيل للاختبار عندما تعلم بأبوته لـ جاسيكا وبتورطه في مقتل خالها.

تجبر سوكي على التعامل مع التزامات بيل تجاه جاسيكا، فضلاً عن المضايقات الرومنسية التي يخلقها تواجد مصاص الدماء. في هذه الأثناء، في مؤتمر لايف أوف داي، يشكل جايسون انطباعاً جيداً على القادة ستيف، وسارا نيولين.

عندما تتعرض سوكي لهجوم من قبل مخلوق غامض، على بيل الاستعانة بـ إيريك من أجل مساعدتها. في هذه الأثناء، في مؤتمر لايت أوف داي، لدى جايسون آراء مختلفة حول أجندة مصاص الدماء، أما سارا وستيف فيردون عليه بالإطراءات والوعود.

يتوجه كل من جاسيكا، بيل وسوكي إلى دالاس من أجل تنفيذ مهمة إيريك، لكن مفاجأة كبيرة تنتظرهم في المطار. في هذه الأثناء وتحديداً في مؤسسة لايت أوف داي، يقع جايسون ضحية مزحة سمجة، لكنه يأخذ بالثأر بعد ذلك.

في دالاس، تتواصل سوكي مع إحدى صديقاتها ومن ثم تنضم إلى بيل وإيريك من أجل قمة استراتيجية بعد فقدان مصاص الدماء غادريك. في هذه الأثناء، يظهر جايسون عاطفته في مخيم لايت أوف داي ويحصل على هدية من سارا

بصحبة هيوغو صديق إيزابيل البشري، تنطلق سوكي في مهمة خطيرة من أجل العثور على غادريك. في هذه الأثناء، يشعر بيل بصدمة كبيرة عندما يظهر مصاص دماء عنيف من ماضيه في دالاس.

بعد سجنها مع هيوغو، تستخدم سوكي موهبتها في توارد الأفكار من أجل الاتصال بـ بيل، المحجوز بدوره في أحد الفنادق على يد لورينا العنيدة. في هذه الأثناء، وبعد تعرضه للخيانة من قبل دافني، يجد سام نفسه بين يدي ماريان والزومبي التابع لها.

يتخذ احتجاز سوكي منحاً غير متوقع عندما يصل إيريك ويجد رعية كنيسة صن في وضع تأمين. في هذه الأثناء، يجد سام نفسه في ورطة في بون تامب بعد اكتشاف أمر رهيب عند مارلوت، لكن يفشل آندي في الدفاع عنه.

يلاعب إيريك المجروح، سوكي وينتهي به الأمر داخل رأسها. في هذه الأثناء، يحاول كل من لافاييت وليتي إيجاد طريقة من أجل إنقاذ قريبهم من براثن ماريان ويجبر هويت على الدفاع عن علاقته بـ جاسيكا.

عندما يعود كل من سوكي، بيل، وجايسون إلى بون تامب، يجدون البلدة مدمرة بالكامل وكل سكان البلدة تحت سيطرة الشريرة ماريان. في هذه الأثناء، ومع احتدام النزاعات، يقسم جاسون على إنقاذ سام... أقله في الوقت الحاضر.

مع خروج الأزمة في بون تامب عن نطاق السيطرة، يطلب بيل النصيحة من ملكة مصاصي الدماء في لويزيانا، صوفي-آن، بينما تكتشف سوكي ولافاييت بأن حماية تارا من نفسها، أصعب بكثير مما تخيلتا.

تصل الفوضى في بون تومب إلى ذروتها بينما تتحضر ماريان للتضحية التي ستقوم بها، حيث جندت سوكي لتكون خادمة الشرف في الأعراس الدموية. في هذه الأثناء، تحذر سوفي-آن، إيريك من مغبة كشف النقاب عن فضول بيل، ويرشد جايسون، آندي إلى الهاوية البطولية.

تطلب سوكي المساعدة من إيريك في بحثها عن بيل المفقود. يبدأ سام بحثه عن أهله الذين أنجبوه، وتصاب تارا باليأس بعد موت إيغز وتحاول الانتحار.

يتعرف سام ميرلوت على أهله في الولادة في ولاية آركنساس. بيل ضيف عنيد في منزل راسيل أدجينغتون ملك مصاصي الدماء في الميسيسيبي والذي يطمح في السيطرة على لويزيانا.

في إطار بحثه عن بيل، تتوجه سوكي إلى جاكسون، ميسيسيبي برفقة أليسد الذي قام إريك بتعببنه من أجل حمياتها. ويشرد ذهن جايسون عن اختبارات الشرطة.

ينفصل بيل عن سوكي ويطلب منها عدم البحث عنه. يحضر ألسيد وسوكي شعائر إدخال خطيبته السابقة في نادي المستذئبين ويكتشف بأن راسيل عضو فيها.

يزور إيريك راسل ويضبطه متلبساً بالكذب ويجبره على الاعتراف بأن ماغستر هو الذي يمسك بـ بام وأنها سيقتلها إذا لم يسلمه بيل كومبتون.

تخشى سوكي الكثير بعد أن أصبح مصير بيل في أيدي لورينا. تصل علاقة جايسون الرومنسية مع كريستال إلى طريق مسدود كذلك علاقة لافاييت بـ جيزيس.

يترتب على محاولة سوكي مساعدة بيل نتائج غير متوقعة. يحاول جايسون معرفة حقيقة كريستال وعلى سام التدخل عندما يتضح أن لـ طومي علاقة بحلبة لصراعات الكلاب.

بينما يتعين على سوكي إعادة التفكير بعلاقتها بـ بيل، يتصالح هو مع جاسيكا. وعندما يقرر راسل خطوته التالية، تنتقل سوفي-آن للعيش في مكان آخر.

إن قانون حقوق مصاص الدماء على وشك ان يقر ويواجه نان، إيريك في فانغتازيا ويسأله عن مكان وجود ماغيستر، ويقرر راسل الانتقام من كل أعدائه من مصاصي الدماء والبشر.

يتم إبلاغ سوكي عن الأخطار التي يترتب عليها مواجهتها وتبدأ بعد الذكريات المظلمة بالظهور في حياة سام وعلى أرلين طلب المساعدة من هولي.

بيل بحاجة إلى كسب ثقة سوكي مجدداً، لكنه يقودها مرة أخرى إلى حافة الخطر. ويقوم إيريك بإغراء راسل بالحلم المطلق لمصاص الدماء ويحاول جايسون فهم ما اكتشفه عن كريستال.

تفكر سوكي بحياة خالية من أي نوع من مصاصي الدماء. وبينما يخطط إيريك للانتقام من راسيل، يفكر في مشاعره المتخبطة بين الخير والشر.